Третий сезон «Оммёдзи: История Хэйан» начинается с того, что тонкое равновесие между миром людей и царством духов оказывается под угрозой полного разрушения. После событий предыдущего сезона Абэ-но Сэймэй и Минамото-но Хиромаса сталкиваются с тревожной аномалией: в столицу начинают просачиваться не просто отдельные ёкаи, а целые фрагменты иного измерения. Эти разрывы в ткани реальности возникают в самых людных местах, искажая пространство и время. Сэймэй чувствует, что за этим стоит нечто более древнее и могущественное, чем любой из известных ему демонов. Его расследование приводит к тайному культу, поклоняющемуся забытому божеству хаоса, которое стремится вернуться в мир, используя человеческие страхи и амбиции как топливо для своего возрождения. Хиромаса, в свою очередь, оказывается втянут в политическую интригу при дворе: императорский советник, одержимый идеей вечной жизни, заключает опасный союз с темными силами, надеясь подчинить себе магию оммёдо. Друзьям предстоит не только сражаться с чудовищами, но и разоблачать врагов среди людей, чьи поступки могут погубить всю столицу.
Параллельно с этим разворачивается личная драма Сэймэя. Он начинает видеть сны, в которых его наставник Камо-но Тадаюки предупреждает о грядущем выборе, который определит судьбу не только Хэйана, но и самой природы магии. В этих видениях Сэймэй встречает загадочную женщину, запертую между мирами — она оказывается ключом к запечатыванию древнего зла. Однако чтобы освободить её, Сэймэю придется пожертвовать частью своей собственной силы и, возможно, человечности. Хиромаса, пытаясь защитить друга, сталкивается с проклятием, которое медленно стирает его воспоминания, превращая его в пустую оболочку. В финальных эпизодах герои понимают, что хаос нельзя победить в открытом бою — его можно только перенаправить. Сэймэй решается на отчаянный ритуал, объединяя силы всех оммёдзи столицы, чтобы переписать саму историю вторжения, но цена этого действия оказывается непредсказуемой. Сезон заканчивается на тревожной ноте: мир спасен, но Сэймэй исчезает, оставляя Хиромасу лишь засохший лепесток сакуры и смутное чувство, что их приключение только начинается, а границы между реальностями стали тоньше, чем когда-либо.
